Volgens de Nihon Shoki, een van de oudste kronieken van Japan, werd Ikuta Shrine gesticht door Keizerin Jingū aan het begin van de 3e eeuw na Christus. Het heiligdom werd gewijd aan de kami Wakahirume, de godin van de dageraad. Tegelijkertijd werden ook twee andere belangrijke heiligdommen opgericht: Hirota Shrine, ter ere van de zonnegodin Amaterasu, en Nagata Shrine, gewijd aan Kotoshiro-nushi (beter bekend als Ebisu, de god van vissers en handel).

Ikuta Shrine ligt aan het einde van Ikuta Road, op korte loopafstand van station Sannomiya (JR en Hankyu), en is daarmee gemakkelijk bereikbaar vanuit het centrum van Kobe.

De tempel speelt ook een historische rol in de Genpei-oorlog (eind 12e eeuw), een belangrijke burgeroorlog tussen de Taira- en Minamoto-clans. Delen van de Slag bij Ichi-no-Tani vonden plaats op en rond het terrein van het heiligdom. In het Ikuta-bos achter de tempel zijn markeringen aangebracht ter herinnering aan deze gebeurtenissen.

Vroeger besloeg het heiligdom een veel groter gebied, maar door de groei van de stad Kobe is veel van het oorspronkelijke land verloren gegaan. Daardoor zijn de exacte locaties van de historische schermutselingen vandaag de dag niet meer te traceren, al blijft de spirituele betekenis van de plek onverminderd sterk.